Первоначально называлась Ожаровской улицей. Топоним известен в Царском Селе с 1911 года и дан в честь графа Ф. П. Ожаровского, главноуправляющего Царскосельского дворцового правления в 1811—1817 годах, основателя Фридентальской колонии, на территории которой проходит улица.
16 октября 1978 года переименована в честь русского художника П. П. Чистякова[1], жившего поблизости (на Московском шоссе, 23; сейчас это дом-музей).
В 2010 году был построен самый крупный дом на улице Чистякова — жилой на углу с улицей Глинки (улица Глинки, 16/8).
ул.Чистякова (Пушкин) // Городские имена сегодня и вчера: Петербургская топонимика / сост. С. В. Алексеева, А. Г. Владимирович, А. Д. Ерофеев и др. — 2-е изд., перераб. и доп. — СПб.: Лик, 1997. — С. 160. — 288 с. — (Три века Северной Пальмиры). — ISBN 5-86038-023-2.